وحين تميّزت الزيتونة في هذه المرحلة بالتعليم العالي الديني الإسلامي، مثل سائر كليات الجامعة المتعددة والمختلفة التخصّصات، تكوّنت لذلك الجامعة الزيتونية وأسندت إلى سماحة الشيخ محمد الطاهر ابن عاشور عمادة هذه الجامعة، واستمر على إدارتها أربع سنوات من ١٩٥٦ إلى ١٩٦٠. وبعد أن كان التعليم العالي بالزيتونة بالجامع الأعظم منقسمًا إلى ثلاثة أقسام: شرعي، وأدبي، وقراءات، يتخرج منه الطالب بشهادة العالمية في الشعبة التي انتسب إليها طَوال سنيّ الدراسة الثلاثة، انتقل التدريس بالجامعة الزيتونية إلى مبنى كبير ذي فصول عديدة خارج المسجد، وتعددت كلياتها. فكلية الشريعة يقضي بها الطلاب سنتين، وفي الثالثة تنقسم إلى شعبتين: شعبة أصول الدين، وشعبة القضاء؛ وكلية اللغة العربية يقضي بها الطلاب سنتين، وفي الثالثة تنقسم هي الأخرى إلى شعبتين: شعبة الآداب، وشعبة اللغة، وكلية القراءات للتخصص في علوم القرآن والدراسات القرآنية تمتد الدراسة بها ثلاثَ سنوات أيضًا.
وقد اختير للجامعة بكلّ كلّياتها وشعبها نخبة من الأساتذة
١ / ٣٠٧